Аэропорт был создан в {{start date and age|1945|}}; в [[2010]]—[[2013]] аэропорт находился на реконструкции. До [[Распад СССР|распада СССР]] аэропорт и аэродром носили название '''[[Кокшетау|Кокчетав]]-[[Кайынды (Акмолинская область)|Трофимовка]]''' по названию близлежащего посёлка [[Кайынды (Акмолинская область)|Трофимовка]] (сейчас [[Кайынды (Акмолинская область)|Кайынды]]). Первые регулярные авиалинии были следующие: рейсы [[Алматы (аэропорт)|Алма-Ата]] — [[Балхаш (аэропорт)|Балхаш]] — [[Сары-Арка (аэропорт)|Караганда]] -— [[Нурсултан Назарбаев (аэропорт)|Акмолинск]] -— Кокчетав -— [[Кольцово (аэропорт)|Свердловск]] (1960) на [[Ил-12]];<ref>{{cite web|url=https://www.routesonline.com/news/38/airlineroute/262732/1960-aeroflot-route-network/?highlight=kokchetav|title=1960: AEROFLOT ROUTE NETWORK|accessdate=2020-13-01}}</ref> в 1963/4 г. рейсы № 761 [[Сары-Арка (аэропорт)|Караганда]] — [[Нурсултан Назарбаев (аэропорт)|Целиноград]] — Кокчетав - — [[Костанай (аэропорт)|Кустанай]] -— [[Челябинск (аэропорт)|Челябинск]] - — [[Кольцово (аэропорт)|Свердловск]] и обратно на [[Ли-2]]; № 488 [[Кольцово (аэропорт)|Свердловск]] — [[Курган (аэропорт)|Курган]] — [[Петропавловск (аэропорт)|Петропавловск]] — Кокчетав -— [[Нурсултан Назарбаев (аэропорт)|Целиноград]] -— [[Сары-Арка (аэропорт)|Караганда]] -— [[Балхаш (аэропорт)|Балхаш]] - — [[Алматы (аэропорт)|Алма-Ата]] и обратно на [[Ил-14]]; До лета 1961 г. из Кокчетава в Москву летали [[Ил-14]] с промежуточными посадками в [[Петропавловск (аэропорт)|Петропавловске]], [[Курган (аэропорт)|Кургане]], [[Кольцово (аэропорт)|Свердловске]], [[Казань (аэропорт)|Казани]] с общим временем полета — около 15 час.).<ref>{{cite web|url=https://www.routesonline.com/news/38/airlineroute/262733/196364-aeroflot-route-network/?highlight=kokchetav|title=1963/64: AEROFLOT Route Network|accessdate=2020-13-01}}</ref>
В [[2004]] году впервые из Кокшетау были совершенны международные рейсы в [[Германия|Германию]], [[Франкфурт-на-Майне]], рейсы осуществлялись на сезонной основе немецкой авиакомпанией Aero Flight («Аэро Флайт») используя самолёт [[Airbus A320]] между июнем и августом.