В последующие годы княжич Иван становится соправителем отца. На монетах Московского государства появляется надпись «Господариосподари<!-- Не „господари“, а именно „осподари“ --> всея Руси», сам он, так же как и отец его, Василий, носит титул «великий князь». В течение двух лет княжич в качестве удельного князя управляет [[Переславль-Залесский|Переславлем-Залесским]], одним из ключевых городов Московского государства. Важную роль в воспитании наследника престола играют военные походы, где он является номинальным командующим. Так, в [[1455 год]]у<ref>[[Скрынников, Руслан Григорьевич|Р. Г. Скрынников]] ({{книга|автор=Скрынников Р. Г.|заглавие=Иван III|страницы=49}}) приводит в качестве даты [[1454 год]]. А. А. Зимин, анализируя данные летописей, отмечает, что согласно двух различных версий этот поход был совершён в 1455 году, а одна версия называет 1454 год в качестве даты вторжения татар, которых возглавлял «Седи-Ахметов царевич». Именно против этого отряда и выступило войско под командованием Ивана (Зимин А. А. [http://annals.xlegio.ru/rus/zimin/zim1_09.htm Витязь на распутье]).</ref> Иван вместе с опытным воеводой [[Басенок, Фёдор Васильевич|Фёдором Басенком]] совершает победоносный поход против вторгшихся в пределы Руси татар. В августе [[1460 год]]а он возглавляет войско [[Великое княжество Московское|Великого княжества Московского]], закрывающее путь на [[Москва|Москву]] вторгшимся в пределы Руси и осадившим [[Переяславль-Рязанский]] татарам хана [[Ахмат]]а.
В марте 1462 года тяжело заболел отец Ивана — великий князь Василий. Незадолго до этого он составил завещание, по которому делил великокняжеские земли между своими сыновьями. Как старший сын, Иван получал не только великое княжение, но и основную часть территории государства — 16 главных городов (не считая Москвы, которой он должен был владеть совместно с братьями). Остальным детям Василия было завещано всего 12 городов; при этом бо́льшая часть бывших столиц удельных княжеств (в частности, [[Галич (Костромская область)|Галич]] — бывшая столица Дмитрия Шемяки) досталась новому великому князю. Когда [[27 марта]] 1462 года Василий умер, Иван без каких-либо проблем стал новым великим князем и исполнил волю отца, наделив братьев землями согласно завещанию.
